סטיב רוג'רס / קפטן אמריקה (כריס אוונס) עומד בראש צוות חדש של הנוקמים, שנאבק לא רק באויבים חיצוניים אלא גם בתוצאות ההרס שהם יוצרים במהלך פעולותיהם. ככל שהנזק המצטבר גובר, הלחץ הציבורי והפוליטי על הנוקמים מתגבר, וגורמים לשלטון להציע גוף ממשלתי שיפקח על פעילותם ויחייב אותם לאחריות. הצעת הפיקוח הזו יוצרת קרע עמוק בין חברי הצוות: מצד אחד, סטיב רוג'רס מתנגד בתוקף לשליטה חיצונית ומאמין שהנוקמים צריכים לפעול באופן עצמאי, ללא בקרה ממשלתית שמגבילה את חופש הפעולה שלהם. מצד שני, טוני סטארק / איירון מן (רוברט דאוני ג'וניור) תומך ברעיון הפיקוח, מתוך תחושת אחריות ומודעות לצורך בשקיפות ובבקרה על כוחות העל. המתח בין שני המנהיגים מוביל לפיצול הנוקמים לשתי מחנות מנוגדים, שכל אחד מהם נאבק לשכנע את האחר בצדקת דרכו. בתוך הקרע הזה מתגלים קונפליקטים אישיים, נאמנויות משתנות ומאבקים פנימיים שמערערים את האחדות שהייתה עד כה לסמל של הנוקמים. לצד סטיב רוג'רס / קפטן אמריקה (כריס אוונס) מתייצבים לוחמים נוספים כמו נטשה רומנוף / בלק ווידו (סקרלט ג'והנסון), סם וילסון / פאלקון (אנתוני מקי) והוקאיי (ג'רמי רנר), בעוד שטוני סטארק מגייס את ויז'ן (פול בטאני), סקרלט וויץ' (אליזבת אולסן) ודמויות נוספות. הקרב הפנימי בין שני הצדדים לא רק מאיים לפרק את הנוקמים אלא גם עלול להשפיע על גורל העולם כולו, כשהם נאלצים להתמודד עם ההשלכות של הבחירות שלהם והאיום המתקרב שמחייב אותם להתאחד מחדש או להישבר לתמיד.
