ט’צ’אלה (צ’דוויק בוזמן) חוזר לממלכת ווקאנדה לאחר מות אביו, כדי לעלות לשלטון כמלך החדש. עם זאת, לא כולם מקבלים את עלייתו, וקבוצות יריבות בתוך הממלכה מאתגרות את סמכותו ומאיימות לפגוע ביציבות הפנימית של ווקאנדה. ט’צ’אלה נאלץ להתמודד עם איומים פנימיים וחיצוניים שמסכנים לא רק את הכתר שלו אלא גם את עתיד הממלכה הטכנולוגית והסודית. כדי להגן על עמו ועל האדמה, הוא לוקח על עצמו את תפקיד הפנתר השחור – לוחם-על עם כוח על-אנושי, המגן על ווקאנדה מפני סכנות חיצוניות ופנימיות.
במהלך מסעו, ט’צ’אלה יוצר ברית בלתי צפויה עם סוכנת ה-CIA נאקיה (לופיטה ניונגו), שמסייעת לו לנווט בין האינטרסים המורכבים של העולם החיצון והפוליטיקה הפנימית של ווקאנדה. יחד עם יחידת הכוחות המיוחדים של ווקאנדה, ביניהם אחותו שורי (לטישה רייט) ולוחמת העל אוקויה (דנאי גורירה), הם מתמודדים עם אויבים שמבקשים להחליש את הממלכה ולהפוך אותה לשדה קרב בין כוחות עולמיים. הסכנה הגדולה ביותר מגיעה ממתחרה לשלטון, אריק קילמונגר (מייקל בי. ג’ורדן), שמחזיק בטענות מוצדקות אך מסוכנות, ומאיים לקרוע את ווקאנדה מבפנים. ט’צ’אלה חייב למצוא את האיזון בין מסורת לחדשנות, בין שמירה על סודיות לבין פתיחות לעולם, כדי לשמור על הממלכה ועל עמו. המאבק שלו הוא לא רק על הכתר, אלא על זהות וגורל של כל העם הווקאנדי.
