ג'יימס סנדרלנד (ג'רמי אירווין) מקבל מכתב מסתורי שמגיע מאהובתו האבודה, ומיד מוצא את עצמו נמשך בחזרה לעיר סיילנט היל, מקום אפל ומעורפל שעטוף בחשכה עמוקה. העיר הזו, שכבר מזמן הפכה לסמל לסיוטים ולכאב, שוב קוראת לו לחקור את סודותיה האפלים. ג'יימס יוצא למסע מסוכן בתוך רחובותיה המוזרים של סיילנט היל, שם הוא מתמודד עם יצורים מפלצתיים שמאיימים על חייו בכל פינה. ככל שהוא מתקרב לאהובתו, מרי (האנה אמילי אנדרסון), הוא מגלה שהעיר טומנת בחובה אמת נוראית ומזעזעת שמערערת את כל מה שחשב שהוא יודע.
המסע של ג'יימס הופך למאבק לא רק על הישרדותו, אלא גם על שפיותו, כשהאמת שהוא מגלה דוחפת אותו לקצה הטירוף. בתוך האפלה, בין דמויות מסתוריות כמו רד פירמיד (רוברט סטרנג') ולאורה (אוי תמפלטון), הוא נדרש להתמודד עם זיכרונות כואבים, רגשות מודחקים וכוחות על-טבעיים שמנסים לשלוט בו. העיר סיילנט היל הופכת לזירה שבה העבר וההווה מתערבבים, והגבולות בין מציאות לסיוט מטושטשים עד כדי אובדן זהות. ג'יימס סנדרלנד נלחם לא רק על מציאת האהובה שלו, אלא גם על שמירת עצמו מפני האפלה שמאיימת לבלוע אותו. המסע בסיילנט היל חושף את עומק האימה האנושית ואת המחיר הכבד של האמת, כשהוא מוביל אותו אל נקודת שבר שבה כל החלטה עשויה להיות ההבדל בין חיים למוות, בין שפיות לטירוף. בסופו של דבר, ג'יימס מבין שהמכתב הוא פיתיון שמושך אותו אל מלכודת על-טבעית, ושמרי היא חלק מתעלול אפל שמטרתו לכפות עליו להתמודד עם האשמה והכאב שלו. כשהוא מתמודד עם מפלצותיו הפנימיות והחיצוניות, הוא מגלה כי האמת על סיילנט היל קשורה קשר עמוק לעברו האפל ולגורל האהובה שלו. בסיום המסע, ג'יימס ניצב בפני בחירה גורלית – להישאר כלוא בתוך סיילנט היל או לשחרר את עצמו מהכאב ולמצוא דרך לצאת מהאפלה שמאיימת לבלוע אותו לנצח.
