מיילס מוראלס (שאמיק מור) הוא נער ברוקלין רגיל שמוצא את עצמו לפתע עם כוחות-על לאחר שנעקץ על ידי עכביש רדיואקטיבי. הוא פותח פרק חדש בחייו כשהוא לומד להתמודד עם האחריות העצומה שבאה עם היותו ספיידרמן. הסרט מציג גרסה רעננה ומקורית לדמות האהובה, ומציג עולם שבו לא רק מיילס הוא ספיידרמן – קיימים מספר גיבורים מממדים מקבילים, כל אחד עם סגנון ואישיות משלו, שמתחברים יחד כדי להילחם באיום משותף. הסיפור מתמקד במסעו של מיילס כשהוא מנסה לשלוט בכוחותיו ולהבין מה משמעות להיות גיבור, תוך כדי שהוא מתמודד עם קשיים אישיים, משפחתיים וחברתיים. לצד הדמויות המגוונות, כמו פיטר פארקר (ג'ייק ג'ונסון) ודמויות נוספות מהעולמות המקבילים, הסרט חוקר את האפשרויות הבלתי מוגבלות של ה"ספיידר-וורס" – יקום שבו כל אחד יכול ללבוש את המסיכה ולהיות גיבור בדרכו.
הסרט מתבלט בזכות האנימציה פורצת הדרך שלו, שמשלבת סגנונות ויזואליים שונים וחדשניים שלא נראו קודם, ומעניקה תחושה של קומיקס מתעורר לחיים. הבימוי של רודני רוט'מן, בוב פרסיצ'טי ופיטר רמסי מביא לידי ביטוי את החזון היצירתי של פיל לורד וכריסטופר מילר בצורה מרגשת ומעוררת השראה. מיילס חייב לנווט בין העולם המורכב של גיבורי-על, ללמוד לעבוד בצוות ולהתמודד עם האתגרים הגדולים ביותר שעד כה עמדו בפניו, כשהעתיד של כל הממדים תלוי בידיו. הסרט מדגיש את החשיבות של קבלת השונה והעבודה המשותפת בין דמויות מגוונות, כל אחת עם סיפור רקע ויכולות ייחודיות. מעבר לכך, הוא מציג מסר חזק על אחריות, אומץ והעצמה אישית, שמדבר לקהל צעיר ומבוגר כאחד. ההצלחה המסחרית והביקורתית של הסרט הובילה להמשך יצירת עולמות מורכבים נוספים במסגרת ספיידרמן, והפכה אותו לאבן דרך משמעותית בז'אנר סרטי האנימציה והגיבורי-על.
